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作者：吳志航副研究員（本院植物暨微生物學研究所）

吳志航副研究員長期研究植物免疫系統的演化與運作機制。主題聚焦於植物細胞內免疫受體（NLR）、免疫訊號傳遞、過敏性細胞死亡，以及免疫受體網絡如何在不同植物類群與器官中形成與分化。透過結合演化分析、基因體學、分子生物學與細胞生物學，探索植物防禦系統背後的設計原則與其在作物抗病上的潛在應用。

身為一個研究植物免疫系統的研究者，我常常被問到一個看似簡單、卻其實非常深刻的問題：植物沒有免疫細胞，也不能逃跑，那它們究竟是怎麼對抗病原菌的？答案，其實藏在植物細胞內一套精密、而且非常古老的防禦機制裡。更有意思的是，當我們開始回頭追溯這套系統的演化歷史時，才發現它遠比我們原本想像的還要久遠，也還要聰明。

從細胞內的「警報器」說起
在植物體內，有一類被稱為 NLR（nucleotide-binding domain and leucine-rich repeat-containing receptor）的免疫受體，負責偵測病原菌入侵時產生的訊號。這些受體位在細胞內，平時保持低調，一旦被啟動，就會迅速引發一連串防禦反應。其中最激烈的一種反應，就是所謂的過敏性細胞死亡：受感染的細胞選擇主動犧牲自己，來阻止病原菌繼續擴散。對植物來說，這是一種極端、但往往非常有效的策略。早期的研究大多把每一個 NLR 看成是「單打獨鬥」的警報器，各自獨立運作。但隨著基因組學與功能分析技術的進步，我們逐漸發現，在某些植物裡，NLR 其實並不是孤軍奮戰，而是會彼此合作。

免疫系統裡的關鍵夥伴：NRC
在番茄以及其他茄科植物中，我們注意到一群行為相當特別的 NLR，稱為 NRC（NLR required for cell death）。這些 NRC 本身通常不直接偵測病原菌，而是扮演「幫手」的角色。當其他感測型 NLR 偵測到病原威脅後，真正負責把訊號轉換成防禦反應、甚至啟動細胞死亡的，往往正是這些 NRC（圖一）。

如果把植物免疫系統比喻成一套防禦體系，那麼感測型 NLR 就像前線的偵察兵，而 NRC 則比較像是後方的執行單位。偵察兵可以很多，但真正負責下達命令、動員火力的角色，卻相對集中。這樣的分工，讓植物免疫系統不再只是零散的警報器，而是形成了一張彼此連結的網絡：多個感測器可以共享少數幫手，既提高了防禦效率，也讓整個系統在面對快速演化的病原菌時，保有彈性與穩定度。

正是透過對 NRC 系統的研究，我們才逐步提出了「免疫受體網絡」這個概念。

在基因組中尋找「祖傳成員」
但就在這個時候，一個更根本的問題也隨之出現了。過去我們對植物免疫的理解，幾乎都來自少數模式植物；而像 NRC 這樣結構龐大、功能複雜的免疫網絡，看起來似乎為植物帶來了很大的優勢。那麼，它究竟是植物在演化後期才「加裝」的高階防禦系統？還是，其實源自一個遠比我們想像更早出現的起點，只是後來在某些植物中被放大、擴張？

為了回答這個問題，我們開始把目光從單一物種，拉遠到整個菊類植物的演化歷史。透過系統性的基因組比對與演化分析，我們試圖重建 NRC 家族的起源與擴張過程。在這個過程中，我們發現了一個非常特別的成員——NRC0 （圖二）。

NRC0 是目前唯一一個，在所有分析過的菊類植物中都能找到的 NRC。考慮到這些植物的共同祖先大約生活在 1.25 億年前，這代表 NRC0 很可能是一個自演化早期就已經存在、而且長期被保留下來的免疫受體。更有意思的是，NRC0 並不是孤零零地存在於基因組中。在許多植物裡，它和其他 NLR 基因緊密排列，形成一個結構相當穩定的小型基因群聚。而這些與 NRC0 相鄰的免疫受體，在演化關係上，正好對應到後來那些「需要 NRC 幫忙才能運作」的感測型 NLR。

這樣的排列模式，讓我們開始思考：最早的 NRC 免疫系統，或許根本不是一張網，而是一個由感測器與幫手組成的原始模組。而現代看到的龐大免疫網絡，很可能就是從這個小小的起點，一路擴張而來。

用實驗來驗證演化的推測
當然，沒有功能證據，演化假說終究只是推測。

為此，我們選擇了多種演化距離相當遙遠、但同屬於菊類植物的物種進行實驗：包含杜鵑花木的茶樹、桔梗類的萵苣與胡蘿蔔、唇形類的番茄、甘藷及咖啡。這些植物有一個共同點——它們的基因組中都保留了 NRC0，而且 NRC0 都和特定的感測型 NLR 基因彼此相鄰。實驗結果相當一致：當這些感測型 NLR 被啟動時，只要缺少 NRC0，植物就無法產生典型的防禦性細胞死亡反應（圖二）。換句話說，這個在一億多年前就已經存在的免疫元件，至今仍然站在免疫訊號傳遞的核心位置。

一條分岔、但可追溯的演化道路
有趣的是，這條演化道路並不是在所有植物中都走得一模一樣。

在某些菊類植物支系中，NRC 系統仍維持相對簡單的架構，接近祖先狀態；而在唇形類的茄科、旋花科等植物裡，NRC 家族則大幅擴張，形成一個層級分明、分工明確的免疫網絡。有些 NRC 成員彼此之間已經無法互相取代，顯示它們正在快速適應不同病原帶來的選擇壓力；而另一些較為古老的 NRC，則仍保有一定程度的可替代性，彷彿在支撐整張網絡的底層結構（圖二）。

當免疫系統開始「分工到器官」
隨著我們對 NRC 免疫網絡的理解越來越清楚，一個新的問題也逐漸浮現：

這套系統，是否在植物的不同部位，扮演不同的角色？

最近一項針對番茄根部免疫的研究，給了我們一個相當漂亮的答案。我們發現，在番茄基因組中，存在一個幾乎只在根部表現的 NLR 基因群聚。這個群聚同時包含了能抵抗根瘤線蟲與囊胞線蟲的感測型抗病基因，以及一個特定的「幫手」——NRC6。

這套系統幾乎只在地下運作，不參與葉片對細菌或真菌的防禦，而是專門對付土壤中的寄生線蟲。演化分析顯示，它並不是憑空出現的，而是源自古老的菊類 NRC 免疫網絡，經過基因複製與分化後，在大約 兩千多萬年前逐漸成形。這不是一套全新的免疫系統，而是同一個祖先網絡，在不同器官中被「指派」了不同任務。

從演化，看見未來
對我而言，這項研究最吸引人的地方，不只是補上了一段遙遠的演化歷史，而是讓我們第一次能夠有系統地理解：植物免疫系統，是如何被一步一步「設計」出來的。當我們知道哪些免疫元件在一億多年的演化中始終被保留下來，哪些則是在特定植物、特定情境下快速分化，這些資訊就不再只是演化樹上的標記，而是能被實際運用的線索。

在農業上，這樣的理解尤其重要。免疫太弱，病害失控；免疫太強，又可能犧牲生長。若能辨識出那些跨物種、跨時間都有效的免疫核心，我們或許就能在不同作物之間更安全地轉移抗病能力。從這個角度來看，演化不只是背景故事，而更像是一張說明書。它告訴我們，哪些設計經得起時間考驗，哪些則需要在對的時間、對的地方使用。

而最讓我感到震撼的是：這些免疫策略並不是抽象的學術概念。它們此刻仍在番茄的根部、咖啡的葉片、胡蘿蔔的細胞中默默運作，也每天出現在我們的餐桌上。

透過理解它們的演化故事，我們不只是回顧植物如何在原地撐過一億多年的病原挑戰，
也正在為一個更穩定、更可預測的糧食未來，鋪出一條清楚的理解之路。

參考文獻

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